Начавший своё существование в 1925 году, как передвижной, театр бывших учеников студии при Малом театре, и получивший своё название с позволения самой Марии Ермоловой, в советское время пережил много преобразований. Сначала он был объединен со студией Луначарского, затем со студией Николая Хмелёва и уже после официально стал Московским театром имени Марии Ермоловой. Самыми яркими его периодами были времена, когда здесь ставили Мария Осиповна Кнебель и Андрей Лобанов, в честь которого в 2012 году в театре была учреждена премия

В семидесятые здесь впервые начали ставить пьесы Александра Володина. Больше сорока лет в общей сложности художественным руководителем театра был Владимир Андреев, которого в 2012 году сменил Олег Меньшиков. С его приходом начались масштабные преобразования театра — почти полностью был обновлен репертуар и начался масштабный ремонт здания.

На сцене Театра имени Ермоловой можно увидеть моноспектакли с участием Олега Меньшикова и постановки современных молодых режиссёров.