В 1974 году среди московских старшеклассников, мечтавших заняться актёрским мастерством в студии Олега Табакова, прошёл конкурс, в котором приняло участие более трёх тысяч человек. Именно с того момента началось постепенное формирование будущего знаменитого театра.

Своё помещение он получил, ещё будучи студией. Это был запущенный бывший угольный подвал, который труппа сама приводила в порядок. Путь к статусу официального театра был сложным, но в 1987 году состоялось долгожданное открытие Московского театра-студии под руководством Олега Табакова. В труппу приходили выпускники Школы-студии МХАТ, а для постановок приглашались молодые режиссёры — в своё время здесь ставили Миндаугас Карбаускис и Константин Богомолов.

Несколько лет назад осуществилась мечта Олега Табакова — у театра появилась вторая сцена на Сухаревской. Было построено семиэтажное здание, в котором расположился современный трансформируемый зал с подвижными платформами и современным техническим оснащением.

С 2018 года после смерти Олега Павловича театр сменил название и его художественным руководителем стал Владимир Машков.